"Сток Сити" принадлежит к "старшей возрастной категории" британских футбольных клубов: из существующих ныне клубов старше него лишь "Ноттс Каунти". Нет единства мнений относительно точной даты создания клуба. Достоверно известно, что выпускники школы Чартерхаус основали футбольный клуб в 1863 году. В 1868 году в местной прессе появились сообщения о клубе, созданном выпускником школы Чартерхаус Генри Амондом. Амонд забил первый гол в истории команды, но вскоре ушел из клуба, выбрав карьеру инженера-строителя.
В 1888 году клуб вошел в число основателей Футбольной Лиги. Первый сезон в Лиге начался с поражения: команда проиграла клубу "Вест Бромвич" на домашнем поле. Продолжение оказалось под стать началу: игроки нередко опаздывали на матчи, а иногда вообще не являлись. Однажды, когда два игрока, не успев на утренний поезд, не смогли принять участия в матче, "Сток Сити" вынужден был пригласить двоих запасных игроков клуба "Престон Норт Энд". Матч завершился поражением со счетом 0:7, а сезон закончился нижней строкой турнирной таблицы. В итоге, клубу пришлось добиваться переизбрания в состав Футбольной Лиги, в создании которой он совсем недавно принимал деятельное участие. Следующий сезон начался еще хуже – с поражения от клуба "Престон Норт Энд" со счетом 0:10. До сих пор этот результат считается самым сокрушительным поражением за всю историю участия "Сток Сити" в матчах Футбольной Лиги. За весь сезон "Сток Сити" вышел победителем лишь в трех матчах, и вновь завершил свое выступление в последней строке турнирной таблицы.
Самым знаменитым игроком клуба является сэр Стенли Мэтьюз, игравший за "Сток Сити" с перерывами более 30 лет (1932—1965). В 1952 году клуб покинул Первый Дивизион Футбольной Лиги, высшей на тот момент футбольной лиги Англии. В 1960 году клубом стал руководить Тони Уоддингтон, а через 2 года он вывел команду в высший дивизион. В 1972 году клуб завоевал Кубок Футбольной Лиги, первый серьёзный трофей в своей истории. 4 мая 2008 года клуб впервые с 1985 года вышел в Премьер лигу.
У клуба "Сток Сити" есть целых два талисмана – бегемот Поттермус и бегемотиха Поттермисс. Их имена произошли от прозвища команды – "поттерс" ("гончары"). Как и многие болельщики "Сток Сити", Поттермус отличается воинственным нравом. Так, во время встречи с клубом "Нанитон Боро", проводившейся на стадионе "Британия" в ноябре 2000 года, медведь Брюно, талисман гостей, имел неосторожность вступить в схватку с Поттермусом. Поттермус уложил соперника на обе лопатки, а затем отделил бутафорскую медвежью голову от туловища и швырнул в ликующую толпу.